摘要
福瑞鲤 2 号(Cyprinus carpio, FFRC No.2 strain)在繁育过程中存在青灰色和红色的分化现象，为了进一步解析两种体色个体的生长和体型差异以及表型性状对体质量的决定关系，本研究随机挑选 3 月龄和 6 月龄福瑞鲤 2 号不同体色个体，对 6 项生长性状(体质量 BW、全长 TL、体长 BL、头长 HL、体厚 BT 和体高 BH)和 19 项框架结构数据(9 个坐标点的间距，记为 Dis12、Dis13 和 Dis14 等)进行测定，并开展了均值比较、主成分分析和通径分析。结果显示，青灰色群体 3 月龄和 6 月龄的生长性状均显著高于红色群体(P<0.05)。此外，3 月龄和 6 月龄不同体色群体间分别有 17 项和 13项形态参数(长度性状与体长的比值)存在显著差异(P<0.05)。其中，3月龄和6月龄青灰色群体4 项头部相关的形态参数(HL/BL、Dis12/BL、Dis14/BL 和 Dis24/BL)和 6 项躯体相关的形态参数(BH/BL、 Dis16/BL、Dis23/BL、Dis34/BL、Dis36/BL 和 Dis46/BL)均显著小于相应月龄的红色群体(P<0.05)； 3 月龄和 6 月龄青灰色群体 1 项躯体相关的形态参数(Dis68/BL)均显著大于相应月龄的红色群体 (P<0.05)。基于两群体间存在显著差异的表型参数绘制主成分分析(PCA)散点图，显示两种体色群体能获得较好区分，仅存在少量个体重叠。此外，两体色群体在 3 月龄和 6 月龄的生长性状间均存在极显著正相关(P<0.01)，相关系数(r)介于 0.434~0.984。结合逐步线性回归的通径分析，发现 3 月龄青灰色个体的 TL、BT 和 BH 对 BW 起决定作用(决定系数 R2 为 0.949)，3 月龄红色个体和 6 月龄青灰色个体的 BL、BT 和 BH 对 BW 起决定作用(R2 分别为 0.953 和 0.935)，6 月龄红色个体的 BL 和 BT 对 BW 起决定作用(R2 为 0.967)。两体色群体在 3 月龄和 6 月龄的表型性状对 BW 的通径系数存在差异，其中，TL 或 BL 对 BW 的直接通径系数最高，介于 0.611~0.764。研究表明，福瑞鲤 2 号的两体色个体在生长和体型上存在明显差异，表型性状对体质量的影响程度也存在差异。在针对两体色群体的继续选育进程中，有必要针对性状选择制定差异性选育方案。
Abstract
The common carp (Cyprinus carpio) is an economically important freshwater fish species for aquaculture, and the FFRC No.2 strain common carp has recently become widespread in China. A differentiation of skin color exists during the breeding practice of FFRC No.2 strain common carp, where most individuals are gray, occasionally accompanied by a small number of red individuals. To further clarify the growth and morphological variation between individuals with different skin colors and the effects of phenotypic measurements on body weight, six growth-related traits (body weight BW, total length TL, body length BL, head length HL, body thickness BT, and body height BH) and 19 truss measurements (pairwise linear distances between nine landmarks, such as Dis12, Dis13, and Dis14) were measured for 50 individuals randomly selected with different skin colors at three and six months of age, respectively. The mean comparisons, principal component analysis (PCA) and path analysis were further performed using morphological data. The results showed that the gray population was significantly higher than the red population in six growth traits at three and six months of age (P<0.05). Meanwhile, 17 and 13 phenotypic parameters (ratio of distance measurements to BL) significantly differed between gray and red populations at three and six months of age, respectively. Among these, four head-related phenotypic parameters (HL/BL, Dis12/BL, Dis14/BL, and Dis24/BL) and six trunk-related phenotypic parameters (BH/BL, Dis16/BL, Dis23/BL, Dis34/BL, Dis36/BL, and Dis46/BL) in the gray population were significantly lower than those in the red population (P<0.05). In contrast, Dis68/BL in the gray population was significantly higher than that in red population (P<0.05) at three and six months of age. PCA was performed based on phenotypic parameters, those with significant differences were observed between the gray and red populations at three and six months of age. Scatter plots of PC1 and PC2 showed that most individuals with different skin colors were distinguishable in distribution, with a small number of overlapping individuals at three and six months of age. In addition, significantly positive correlations (P<0.01) were detected between the growth traits of the different populations at three and six months of age, with correlation coefficients (r) ranging from 0.434 to 0.984. The path analysis was performed using a stepwise linear regression algorithm. The results showed that TL, BT, and BH of the gray population at three months of age, BL, BT, and BH of the gray population at three months of age and the red population at six months of age, and BL and BT of the red population at six months of age had significant effects on BW, with determinant coefficients (R2 ) ranging from 0.935 to 0.967. Differences were observed in the path coefficients of morphological traits on BW for different populations at different stages. The highest direct path coefficients on BW were found in TL of the gray population at three month of age (0.611), and BL of the gray population at six months of age (0.633), and BL of the red population at three and six months of age (0.654 and 0.764, respectively). The study revealed significant differences in growth and morphological characteristics between individuals with different skin colors of FFRC No. 2 strain common carp; the specific selection programs of growth traits in the subsequent breeding process for different skin color populations should be considered.
Keywords
鲤（Cyprinus carpio）是中国大宗淡水鱼类之一， 2023 年的养殖产量达 287.32 万 t，占全国淡水鱼类养殖产量的 11.39%，具有重要的社会经济价值（农业农村部渔业渔政管理局等，2024）。鲤的育种工作卓见成效，对水产养殖业产生了重要影响（董在杰等，2023）。其中，在建鲤（C. carpio var. jian）的基础上，结合杂交和家系选育等方法先后培育出的福瑞鲤（C. carpio，FFRC strain）和福瑞鲤 2 号（C. carpio，FFRC No.2 strain）（Dong et al，2015）在国内鲤的主养区获得广泛推广，并取得了良好的社会和经济效益。与此同时，在福瑞鲤 2 号的繁育过程中存在体色分化的现象，不同体色个体在早期生长和肌肉品质上也表现出显著差异（傅建军等，2021; 龚雅婷等，2024）。近年来，随着稻渔综合种养模式的发展，部分地区对红色鲤的苗种需求有所提高。基于福瑞鲤 2 号体色分化的群体材料开展红色品系的选育，在杂交试验中表现出一定的应用潜力（万顺鹏等，2023）。因此，根据不同市场需求和育种目标，在福瑞鲤 2 号的进一步选育和推广过程中，如何提高苗种体色整齐度和稳定性，并保持优良生长性能是当前亟需解决的现实问题。
鲤的种质资源丰富，在生长、形态和体色等方面呈现丰富的多样性。据报道，鲤红色个体在欧洲普遍存在，且表现出更低的存活率和生长性能（Białowąs，2004）。Ariyanto 等（2022）在对印度尼西亚 5 个鲤品系开展的双列杂交实验中发现，黄色品系（Sinyonya）的 90 日龄体长在 5 个自繁组合中为最小。在对中国鲤种质材料的比较研究中，普遍发现不同体色（或类型）群体间存在生长性能上的差异（Liu et al，2017; Ren et al，2018; 钱永生等，2019; 支宇等，2022; 朱丽艳等，2013）。此外，不同鲤群体在形态性状及其对体质量的影响上也存在差异（樊佳佳等，2022; 姜京京等，2023; 姜晓娜等，2021）。陈红林等（2019）对瓯江彩鲤（C. carpio var. color）4 种体色类型的形态性状与体质量也开展了相关性与通径分析，发现不同体色类型个体在形态性状及其对体质量的影响程度上存在明显差异。因此，为了提高选育效率，针对不同体色群体应选用合适的形态性状作为选育指标。
为了进一步有效开展对鲤优良种质的开发和利用，该研究基于福瑞鲤 2 号种群材料，通过测定生长性状和框架结构等数据，开展了 3 月龄和 6 月龄两种体色群体（青灰色和红色）的生长和表型差异比较，并分析了常规形态性状对体质量的通径系数，以期为针对鲤不同体色品系的继续选育提供数据参考。
1 材料与方法
1.1 实验鱼和数据测定
2023 年 4―10 月，实验鱼繁殖和养殖均在中国水产科学研究院淡水渔业研究中心扬中实验基地开展； 青灰色和红色个体（图1）分别采用福瑞鲤 2 号常规体色选育 8 代（F8）和红色品系选育 5 代（F5）的 2 龄亲本（15 雌和 15 雄）通过群体繁殖获得。收集受精卵并在水泥池孵化后，将两种体色的个体在土池（约 2 000 m2）中进行同池培育，前期通过泼洒豆浆培养浮游生物进行鱼苗培育，7 d 后逐渐转换投喂配合饲料（投喂率 2%~3%）。
图1福瑞鲤 2 号不同体色个体
Fig.1The FFRC No.2 strain C. carpio individuals with different skin colors
在 3 月龄和 6 月龄，随机选取青灰色个体和红色个体各 50 尾，利用丁香酚（50 mg/L）对实验鱼进行麻醉，分别测定体质量（BW）、全长（TL）、体长（BL）、头长（HL）、体厚（BT）和体高（BH）等常规生长性状；基于鱼体框架结构的 9 个解剖学坐标位点，分别测定 19 项坐标位点间距（如 Dis12、Dis13 和 Dis14 等）（图2）。体质量采用电子天平称量（精度 0.1 g），长度性状采用直尺（精度 0.1 cm）和游标卡尺（精度 0.01 mm）测量。
图2鲤形态测量框架结构
Fig.2Truss network of morphological measurement of C. carpio
1：下颌骨后端；2：吻端；3：腹鳍起点；4：额部有鳞前端；5：臀鳍起点；6：背鳍起点；7：尾鳍腹部起点； 8：背鳍末端；9：尾鳍背部起点。
1: Posterior end of maxilla; 2: Tip of snout; 3: Origin of pelvic fin; 4: First scale on skull; 5: Origin of anal fin; 6: Origin of dorsal fin; 7: Ventral origin of caudal fin; 8: Terminus of dorsal fin; 9: Dorsal origin of caudal fin.
1.2 数据处理与分析
使用 Microsoft Office Excel 软件进行数据录入和整理。数据的正态性分布和方差齐性分别通过 Shapiro-Wilk 检验和 Leveneʼs 检验，同时满足正态性分布和方差齐性的采用 T 检验进行组间均值比较，不满足的采用 Wilconxon 秩和检验，用于比较两个群体的差异性水平。为了剔除规格大小对表型参数的影响，对长度性状与体长进行比值转化成相应的形态参数，用于组间体型差异分析。基于组间存在显著差异的表型参数，开展主成分分析（principle component analysis，PCA）并绘制个体散点图。
为了进一步明确常规生长性状间的关联性及其对体质量的决定程度，分别计算生长性状间的相关系数（r）及显著性水平，并基于多元线性回归方法开展通径分析。
线性回归模型如下：
(1)
式中，Y 为应变量（BW），b0 为常数项，b1、b2、···、 bi分别为自变量 X1、X2、···、Xi对应变量 Y 的偏回归系数。
直接通径系数（Pi）和间接通径系数（Pij）的计算公式如下：
(2)
(3)
公式（2）和公式（3）中，Pi 和 Pj 分别是自变量 Xi 和 Xj 对应变量 Y 的直接通径系数，δxi 和 δy 分别为自变量 Xi 和应变量 Y 的标准差，Pij 是自变量 Xi 通过自变量 Xj 对应变量 Y 的间接通径系数，rij 为自变量 Xi 和自变量 Xj 的相关系数。
单性状决定系数（di）和两性状共同决定系数（dij）计算公式如下：
(4)
(5)
公式（4）和公式（5）中，di 为自变量 Xi 对应变量 Y 的决定系数，dij 为自变量 Xi 和自变量 Xj 对应变量 Y 的共同决定系数。
上述统计分析和制图均在 R 程序（www.r-project. org）中进行，分别应用 stats、psych、Hmisc 和 agricolae 等软件包开展数据检验和差异性比较、主成分分析、相关系数计算和通径分析，利用 ggplot2 包绘制散点图。
2 结果
2.1 生长性状和形态参数的统计分析
对福瑞鲤 2 号青灰色和红色群体生长性状和形态参数进行分析（表1）。结果显示，3 月龄和 6 月龄青灰色群体 6 项生长性状（BW、TL、BL、HL、BT 和 BH）均显著高于红色群体（P<0.05）。此外，3 月龄和 6 月龄两体色群体间分别有 17 项和 13 项形态参数存在显著差异（P<0.05）。其中，3 月龄和 6 月龄青灰色群体的 4 项头部相关形态参数（HL/BL、Dis12/BL、 Dis14/BL 和 Dis24/BL）和 6 项躯体相关形态参数（BH/BL、Dis16/BL、Dis23/BL、Dis34/BL、Dis36/BL 和 Dis46/BL）均显著小于相应月龄的红色群体（P<0.05）；3 月龄和 6 月龄青灰色群体的 Dis68/BL 显著大于相应月龄的红色群体（P<0.05）。
基于两体色群体间存在显著差异的形态参数开展主成分分析，并绘制散点图（图3）。结果显示，福瑞鲤 2 号 3 月龄和 6 月龄两种体色个体大部分能获得较好区分，仅存在少量个体重叠现象。
2.2 生长性状的相关性和通径分析
分别对福瑞鲤 2 号 3 月龄和 6 月龄青灰色和红色个体的 6 项生长性状间相关性进行分析（表2）。结果显示，各生长性状间均存在极显著的正相关（r 介于 0.434~0.984，P<0.01）。
通过通径分析进一步解析 TL、BL、HL、BT 和 BH 等常规表型性状对 BW 的影响和决定程度（表3和表4）。结果显示，TL（3 月龄青灰色群体）和 BL（3 月龄红色群体，6 月龄青灰色和红色群体）对 BW 的作用以直接效应为主；BT（3 月龄和 6 月龄两体色群体）和 BH（6 月龄红色群体）对 BW 的影响主要通过 TL（3 月龄青灰色群体）和 BL（3 月龄红色群体、6 月龄青灰色和红色群体）对 BW 的间接效应来体现。3 月龄青灰色个体的 TL、BT 和 BH 对 BW 起决定作用，综合决定系数为 0.949；3 月龄红色个体和 6 月龄青灰色个体的 BL、BT 和 BH 对 BW 起决定作用，综合决定系数分别为 0.953 和 0.935；6 月龄红色个体的 BL 和 BT 对 BW 起决定作用，综合决定系数为 0.967。此外，在不同月龄和不同体色群体间，表型性状对 BW 的通径系数存在差异；3 月龄青灰色个体的 TL 对 BW 的直接通径系数最大（0.611），3 月龄红色个体、6 月龄青灰色个体和红色个体的 BL 对 BW 的直接通径系数始终最大，介于 0.633~0.764。
表13 月龄和 6 月龄福瑞鲤 2 号两体色群体生长和形态性状描述性统计（平均值±标准差，n=50）
Tab.1The descriptive statistic of growth related traits and morphological ratio parameters for C. carpio FFRC No.2 populations with different skin colors, at 3 months and 6 months of age (Mean±SD, n=50)
注：同行比较，相同月龄不同体色群体性状数值的肩标具不同小写和大写字母分别表示差异性水平达到显著（P<0.05）和极显著（P<0.01）。
Note: Different superscript lowercase and uppercase letters in the same row mean significant difference of probability threshold with 0.05 and 0.01, for trait comparison at the same age, respectively.
3 讨论
生长性状是鱼类种群评估和遗传育种研究的重要衡量指标。在鱼类体色分化群体间往往存在生长性状的差异。李家乐等（1999）研究发现，在红罗非鱼（Oreochromis spp.）越冬后体色分化个体中，体表“全黑”群体的体长优于“大红”和“少红”群体。佟雪红等（2016）在对不同体色牙鲆（Paralichthys olivaceus）幼苗的研究中，发现白化牙鲆的生长性状普遍低于正常体色个体。周华兴等（2021）在对黄颡鱼（Pelteobagrus fulvidraco）和瓦氏黄颡鱼（P. vachellii）的杂交子代体色分化群体的研究中，发现黑色群体平均体长略大于黄色群体的平均体长。本研究通过 3 月龄和 6 月龄生长性状的比较，均发现福瑞鲤 2 号青灰色个体较红色个体更具生长优势，这与先前在福瑞鲤 2 号家系内体色分化个体的比较结果相似（傅建军等，2021）。在诸多对鲤的研究中，普遍发现体色较深（或具深色斑纹）的个体更具生长优势（Ariyanto et al，2022; Liu et al，2017; 钱永生等，2019; 支宇等，2022; 朱丽艳等，2013）。然而，Ren 等（2018）在对青田田鱼（C. carpio）的研究中，发现“红色”和“红黑”表型个体的生长性能却优于“黑色”表型个体；同时还发现不同体色类型个体在稻田养殖条件下，存在摄食（水层和食物种类）的选择性差异，“红色”个体相较“黑色”个体对稻田养殖可能具有更好的适应性。因此，在鲤的育种实践中，可以考虑遗传和环境因素的共同影响，尝试利用不同体色群体资源开展不同养殖模式适应性的遗传评估和品种改良。
图3基于形态比率参数对 3 月龄（a）和 6 月龄（b）福瑞鲤 2 号两种体色个体的主成分分析散点图
Fig.3Scatterplots of C. carpio individuals of FFRC No.2 strain with different skin colors at 3 months (a) and 6 months (b) of age, based on principal component analysis (PCA) results by using morphological ratio parameters
表23 月龄（对角线下）和 6 月龄（对角线上）福瑞鲤 2 号两种体色个体（青灰色/红色）生长性状间的相关系数
Tab.2The correlation coefficients among growth related traits of C. carpio individuals of FFRC No.2 strain with different skin colors (gray/red) , at 3 months (below diagonal) and 6 months (above diagonal) of age
注：**表示相关系数达极显著水平（P<0.01）。
Notes: ** means the significant threshold of P<0.01.
表33 月龄和 6 月龄福瑞鲤 2 号两种体色个体的表型性状对体质量的通径系数
Tab.3The path effects of morphological traits on body weight of C. carpio individuals of FFRC No.2 strain with different skin color, at 3 months and 6 months of age
表43 月龄和 6 月龄福瑞鲤 2 号两种体色个体表型性状对体质量的决定系数
Tab.4Determinant coefficients of morphological traits on body weight of C. carpio individuals of FFRC No.2 strain with different skin color, at 3 months and 6 months of age
表型特征作为物种遗传特性的外在表现，形态学比较是鱼类亲缘关系和种群分化等遗传研究的重要手段。该研究中，基于表型参数主成分分析对福瑞鲤 2 号两体色群体的区分度低于某些鱼类种间及其杂交群体的区分度（刘凯等，2024; 王同等，2024; 张亮华等，2024），近似或高于某些鱼类地理种群间的区分度（Berendzen et al，2022; 马凯等，2024; 王新月等，2022），这说明群体间形态差异与其遗传关系密切相关。此外，两体色群体 3 月龄的区分度略高于 6 月龄，这与两体色群体在 3 月龄比 6 月龄存在更多显著差异的表型参数有关。诸多研究表明，鲤不同群体间存在显著的形态差异（姜京京等，2023; 姜晓娜等，2021; 林明雪等，2015）；这可能因地理隔离和环境适应等引起群体间的遗传变异，进而影响其表型差异。本研究发现，福瑞鲤 2 号红色个体的体型呈现相对粗短和背高的特点，分析与其选育背景有关；建鲤最初被用于构建福瑞鲤 2 号的选育基础群，而建鲤的原始亲本有荷包红鲤（C. carpio var. wuyuanensis），后者兼具红色和体型粗短等表型特征（张建森等，1983）。本研究中红色个体与青灰色个体的体型差异关系，与张建森等（1983）研究中红色荷包红鲤和青灰色元江鲤（C. carpio rubrofuscus）在体长/头长、体长/体高和体长/体厚等体型参数上的大小关系一致。因此，推测福瑞鲤 2 号红色个体可能保留了更多荷包红鲤的遗传物质，并在体色和体型上获得相似的表现。尽管鱼类体型特征难以利用几个参数来准确描述，但本研究说明体型特征具有相对稳定的遗传特性，可能存在某些关键基因或调控元件对鲤的体型发挥重要影响。此外，该研究中两种体色个体均来自福瑞鲤 2 号选育材料，其遗传背景相近，却在体型特征上产生明显差异；类似的形态差异在青田田鱼不同体色（类型）个体间也有报道（Ren et al，2018）。因此，推测鲤的体色分化与体型差异存在某种关联性，这还有待进一步研究。
体质量是影响养殖产量和生产效益的直接体现，增加体质量是鱼类遗传改良的重要目标。然而，鱼的摄食情况、体表水分和活动状态等均会对其体质量测定和育种值估算等带来影响。在育种实践中，可结合对体质量决定程度高的尺度性状开展多性状复合选择来提高育种值估算的准确性和选育效率。不同体型个体间的表型性状差异，可能影响表型性状对体质量的线性关系。本研究中，福瑞鲤 2 号各群体材料的 TL、BL、BT 和 BH 等性状对 BW 的综合决定系数达到 0.935~0.967，说明已找到对相应阶段体质量起决定作用的表型性状；但各群体材料对 BW 发挥决定作用的具体性状和作用方式存在差别。在鲤不同体色（类型）群体（陈红林等，2019）、不同体型群体（樊佳佳等，2022）和不同遗传种群（姜晓娜等，2021）的研究中也有类似发现。本研究中，3 月龄两体色群体的 TL/BL 存在显著差异（P<0.05），这可能是导致两群体对体质量发挥最大直接决定作用分别为 TL 和 BL 的原因。类似结果在樊佳佳等（2022）的研究中也有发现，全长和体长分别是长体型和短圆体型禾花鲤（C. carpio）对体质量起决定作用的性状之一。6 月龄两体色群体的 BH/BL 存在极显著差异（P<0.01），这可能是导致两群体对体质量发挥决定作用性状存在差异的原因。此外，相同体色不同月龄个体对体质量起决定作用的表型性状也存在差异，这在其他鱼类中也普遍存在（李莉等，2019; 吴水清等，2019）；分析与鱼类普遍存在异速生长特性对体型的影响有关（Azevedo et al，2023; 胡静等，2020）。因此，针对福瑞鲤 2 号两种体色个体以体质量为主选性状时，建议同时以全长、体长、体厚和体高等作为辅助选择性状，有望提升选育效率。
4 结论
基于对福瑞鲤 2 号两种体色个体早期生长和形态参数进行比较分析，研究发现两种体色个体在生长和体型上存在明显差异，且两种体色个体的表型性状对体质量的决定关系存在差异，相关的数据结果可为其继续选育提供理论支持。此外，结合品种选育过程分析，鲤的生长、表型参数与体色性状可能存在某种关联性，其内在机制还有待进一步研究。
